Irina Brook wurde als Tochter des Regisseurs Peter Brook und der Schauspielerin Natascha Parry in Paris geboren. Nach Erfolgen als Schauspielerin in Film- und Theaterrollen wechselte sie 1996 ins Regiefach und debütierte mit „Beats on the Moon“ von Richard Kalinoski. Es folgten Nicholas Wrights „Mrs. Klein“ am Watford Palace Theatre und Shakespears „All’s Well that Ends Well“ am Oxford Playhouse. 1998 schuf sie „Une Bête sur la Lune“ – die französische Version von „Beats on the Moon“ – für das Théâtre Vidy-Lausanne, in dessen Folge sie einerseits auf eine große internationale Tournee ging, andererseits zahlreiche Vorstellungen im MC93 in Bobigny sowie am Théâtre de l’Oeuvre in Paris veranstaltete, wofür sie mit dem Molière-Theaterpreis für die beste Regie und das beste Stück ausgezeichnet wurde. 2000 inszenierte sie Katherine Burgers „Morphic Resonance“ am Théâtre de l’Atelier in Paris. Für das Theaterfestival in Sartrouville entwickelte sie eine Kinder- und Jugendfassung von Homers „Odyssee“, später „Juliette et Romeo“ frei nach Shakespeare sowie Brian Friels „Dancing at Lughnasa“ und Tennessee Williams „The Glass Menagerie“ in Koproduktion mit dem Théâtre de l’Atelier und dem Vidy-Lausanne.

2003 gründete sie in Paris Irina’s Dream Theatre, wo Werke entstanden wie Bertolt Brechts „Der gute Mensch von Sezuan“, „The Bridge of San Luis Rey“ nach Thornton Wilder, L’Île des Esclaves“ von Marivaux, „A Midsummer Night’s Dream“ und „La Tempête“ nach Shakespeare, „Peter Pan“ und nicht zuletzt „Peer Gynt“, das 2012 für die Salzburg Festspiele entstand. Seit Januar 2014 leitet sie das Théâtre National de Nice.

Verstärkt begann Irina Brook auch Opern zu inszenieren. Ihr Debüt gab sie – zusammen mit Dan Jemmett – 1999 mit der ZAUBERFLÖTE an der Niederländischen Reisoper. Es folgten EUGEN ONEGIN beim Festival von Aix-en-Provence, LA CENERENTOLA und GIULIO CESARE am Théâtre des Champs-Elysées, LA TRAVIATA an der Opéra de Lille und am Teatro Comunale di Bologna sowie Vicente Martín y Solers IL BURBERO DE BUON CURO und Brittens A MIDSUMMER NIGHT’S DREAM am Teatro Real Madrid.

2002 wurde sie zum „Chevalier des Arts et des Lettres“ ernannt.